Produite de juillet 1957 à la fin de l'année 1962, la 250 GT Cabriolet est le premier cabriolet construit en série par Ferrari. Seul un petit volume d'une trentaine de modèles est dans un premier temps assemblé. Repérées par la désignation « première série » (en italien, prima serie), ces Ferrari cèdent leur place en juillet 1959 à une deuxième version au dessin corrigé (« deuxième série », en italien seconda serie) qui s'écoulera à environ 200 exemplaires alors qu'il s'agit, à l'époque, de la plus chère des Ferrari 250 GT2. Dans la seconde moitié des années 1950, Ferrari délaisse quelque peu les modèles radicalement sportifs, qui ont fait jusqu'à ce jour sa réputation, au profit d'automobiles de prestige davantage « standardisées ».
La réalisation d'un cabriolet est en réalité une suite logique à l'élargissement de la gamme Ferrari qui se composait en 1956 du coupé Boano de Grand Tourisme et de la berlinette « Tour de France », à vocation plus sportive, dans le but d'améliorer la diffusion de ses automobiles. Pour autant, il faut attendre plusieurs années avant que l'idée d'une Ferrari 250 GT Cabriolet se concrétise.
Plusieurs modèles d'exposition sont entre-temps réalisés. Le premier l'est en 1953 par le carrossier turinois Pinin Farina qui utilise une Ferrari 250 Europa à moteur « Lampredi » comme base pour le châssis. Dénommé « Ariowitch », du nom de son premier acquéreur, ce cabriolet est suivi en 1956 par un second cabriolet sur base Europa GT, dessiné en revanche par Mario Boano. Présenté au public du Salon de l'automobile de Genève, il faut néanmoins encore attendre l'année suivante et un dernier prototype, assemblé par Pinin Farina sur le châssis d'une 250 GT, également présenté à Genève, pour que soit mis un terme à cette série de modèles d'exposition et donne naissance à la 250 GT Cabriolet Pinin Farina première série. Produite à partir de juillet 1957, la 250 GT Cabriolet PF est d'abord développée sur la base d'une 250 GT Boano/Ellena puis, tout comme la 250 GT California Spyder l'année suivante, sur celui de la 250 GT Berlinetta « TdF ».
La première série étant une forme de « présérie », seuls une trentaine d'exemplaires sont produits jusqu'en juillet 19596. En octobre de cette même année, la 250 GT Cabriolet Pinin Farina deuxième série est dévoilée au public du Salon de l'automobile de Paris, Ferrari ayant depuis bien longtemps l'habitude d'y présenter ses nouveaux modèles. Cette deuxième série, plus aboutie, a quant à elle été produite à environ 200 exemplaires jusqu'en 1962. Cette montée en cadence de la production fut permise par le déménagement de l'outil industriel de Pinin Farina dans une nouvelle usine plus grande et plus moderne, à Grugliasco (une province de Turin), ainsi qu'à l'installation d'une nouvelle ligne d'assemblage surélevée dans l'usine Ferrari...
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